Mit Übernahme der Scuderia Lancia kam mit Vittorio Jano ein neuer Ingenieur zu Ferrari.
Das neue Entwicklungsteam beendete die Ära der Lampredi-Motoren.

Zwar wurden zunächst einige Elemente der Lampredi- und Colombo-Motoren übernommen, doch schon beim Betrachten des Motors sieht man, das sich die Abmessungen gegenüber den Vorgängermotoren stark verändert haben.
Die namensgebenden 290ccm Hubraum pro Zylinder kamen durch die neue Bohrung von 73x69,5mm zustande und machten den Motor zwar kürzer, aber auch erheblich breiter. Zylinderfüllung und -auslass wurden gegenüber dem Vorgängermotor stark optimiert und durch den neuen Motoraufbau fanden nun 2 Zündkerzen pro Zylinder platz, was eine verbesserte Zündung zur Folge hatte.

Der bis zu 320PS starke Motor wurde in eine von Pininfarina gezeichneten und bei Scaglietti gebauten Spider-Karosserie eingesetzt. Die gleiche Karosserie wurde auch für den 4-Zylinder Ferrari 860 Monza verwendet und unterscheidet sich vor allem durch den markanten Höcker auf der Motorhaube.

Castellotti gewann die Mille Miglia 1956 auf dem Werks-Ferrari 290 MM, Fangio brachte seinen 290 MM auf den fünften Platz. Fangio erreichte wenig später einen dritte Platz bei den 1000km auf dem Nürburgring, Castellotti holte sich bei den 1000km von Buenos Aires einen weiteren Sieg.

Nach der modifizierten Version, dem Ferrari 290 S folgte schon bald der Ferrari 315 S.